Teritorija turi seniūnijos statusą. Mikrorajono pavadinimas kilęs nuo mažos gatvelės, buvusios Žirmūnų teritorijoje dar Lenkijos – Lietuvos karalystės laikais, pavadinimo. Gatvelė buvo įtraukta į miesto planus jau XVI a.

Žirmūnų mikrorajonas užima 8,5 kv. km arba 2,1 proc. visos Vilniaus teritorijos. Ji yra didžiausia gyventojų skaičiumi seniūnija Vilniuje – čia gyvena apie 47400 žmonės arba 9 proc. Viso miesto gyventojų. 

XIX a. Žirmūnai dar buvo vadinami lenkiškai, Losiuvka. Tokio pavadinimo kilmė siejama su vienu iš 1863 m. sukilimo slopintojų, generolo Aleksandro Losevo pavarde. XIX a. Viduryje jis čia turėjo žemės sklypą.

Seniausias, iki šių dienų mikrorajone išlikęs pastatas – centriniai Tuskulėnų dvaro rūmai, pastatyti maždaug 1825 m. Pagal to meto garsaus architekto Karolio Podčašinskio projektą.

Iki XX a. Septintojo dešimtmečio seniūnijoje daugiausiai stovėjo nedideli mediniai namai. Tarpukariu metais čia daugiausiai telkėsi miesto darbininkai, buvo ir keletas kareivinių. Tai atskleidžia ir iki šiol išlikę gatvių pavadinimai: Apkasų, Kareivių, Trimitų, Rinktinės.

Po Antrojo pasaulinio karo, 1948 m., Žirmūnuose iškilo vokiečių karo belaisvių pastatytas Žalgirio stadionas. Stadiono talpa – 15000 žiūrovų. Atgavus nepriklausomybę čia treniravosi ir žaidė Lietuvos vyrų futbolo rinktinė, bet vėliau stadionas prarado nacionalinio stadiono statusą ir tarptautinės futbolo rungtynės pradėtos rengti Kaune ir Vilniaus „Vėtros“ stadionuose.
Statybos buvo baigtos 1969 m. Tai buvo pirmosios masinės gyvenamųjų namų statybos visoje Tarybų Sąjungoje.

Dabartinį veidą Žirmūnams pradėta „piešti“ sovietmečiu, 1962 m. Statybos buvo baigtos 1969 m. Tai buvo pirmosios masinės gyvenamųjų namų statybos visoje Tarybų Sąjungoje. Mikrorajono išplanavimo autoriai – L. Burneikienė, N. Chlomauskienė ir B. Kasperavičienė, pastatus sukūrė architektai A. Nasvytis, E. Tamoševičius, B. Krūminas ir V. Zubrus. Idėjos autoriams ir statybininkams 1968 m. Buvo suteikta TSRS valstybinė premija, kuri labai pakėlė lietuvių architektų prestižą visoje Sąjungoje.

Sovietmečiu Žirmūnuose taip pat buvo ir visuomenei neprieinama kareivinių teritorija vadinama Šiaurės miesteliu. Karinių bazių steigimas tankiai apgyvendintose teritorijose buvo visuotinio TSRS gynybos plano dalis. Buvo bijoma, kad branduolinio karo atveju pirmiausia būtų smogta kariniams taikiniams. Sovietų Sąjungos kariškiai stengėsi šiuos statyti kaip galima arčiau miestų, kad atbaidytų priešą panaudoti branduolinį ginklą ant civilių. Šiaurės miestelio pavadinimas išliko, nors teritorijos paskirtis absoliučiai pasikeitė.

Šiandien Žirmūnuose galite rasti Vilniaus sporto rūmus (pastatyti 1971 m.), ilgą laiką buvusius miesto veidu, Šiaurės miestelio technologijų parką, per Nerį nutiestus 4 tiltus: Valakampių, Šilo, Žirmūnų ir Mindaugo. Mikrorajone įsikūręs autobusų parkas, Vidaus reikalų ministerijos rūmai, Tuskulėnų rimties parkas su kolumbariumu – suformuotu piliakalniu ir koplytėle, kur ilsisi 740 aukų, 1944 – 1947 m. sušaudytų KGB.

2008 m. seniūnijoje iškilo prieštaringai vertinamas modernios architektūros pavyzdys: kubo formos Lietuvos generalinės prokuratūros pastatas (architektas K. Lupeikis).

Žirmūnai taip pat dažnai minimi ir kultūroje: poetai E. Kelmickas, S. Lygutaitė-Bucevičienė, B. Mackevičius, A. Musteikis ir kt. sukūrė mikrorajonui eilėraščių, apie šią vietovę parašyta daug atsiminimo knygų tarpukario, Antrojo pasaulinio karo ir pokario metais, 2010 m. išleistas filmas „Anarchija Žirmūnuose“ (rež. Saulius Drunga, 2010 m.).